دراسة مرجعية لفيروسات نحل العسل الأكثر انتشاراً 2
مراجعة علمية )حشرات نافعة: فيروسات( Review Paper (Beneficial Insects: Viruses)
دراسة مرجعية لفيروسات نحل العسل األكثر انتشارًا في العالم:الجزء الثاني
همام شعبان برهوم2،1، هشام أديب الرز1 وأحمد محمد مهنا1 )1( قسم وقاية النبات، كلية الزراعة، جامعة دمشق، سورية، البريد اإللكتروني: a.m.mouhanna@gmail.com؛ )2( مركز بحوث ودراسات المكافحة الحيوية، كلية الزراعة، جامعة دمشق، سورية.
الملخص
برهوم، همام شعبان، هشام أديب الرز وأحمد محمد مهنا. .2016 دراسة مرجعية لفيروسات نحل العسل األكثر انتشارًا في العالم:الجزء الثاني.
مجلة وقاية النبات العربية، .166-156 :)3(34
تشكل الفيروسات تهديدًا كبيرًا لصحة نحل العسل، وللتخفيف من خطورتها ال بد من فهم آلية اإلصابة الفيروسية بشكل جيد والذي سيساعد على وضع استراتيجيات فعالة وسليمة بيئيًا لمكافحتها. ازدادت المعلومات حول فيروسات نحل العسل في العقود األربعة الماضية. تأتي هذه الدراسة المرجعية مكملة لمقالة مرجعية سابقة حول أهم األمراض الفيروسية التي تصيب نحل العسل من حيث طرائق نقلها، األعراض التي تسببها وأماكن انتشارها على المستوى العالمي. كما تلخص هذه المقالة أهم ما تم التوصل إليه مؤخرًا في دراسة مختلف جوانب فيروسات نحل العسل. كلمات مفتاحية: فيروسات، نحل العسل، فاروا، نوزيما، استراتيجيات مكافحتها.
المقدمة1
بُدئ االهتمام بالفيروسات كمسبب رئيس ألمراض نحل العسل في اآلونة األخيرة وذلك نتيجة لخسائر كبيرة في مستعمرات نحل العسل وهذا ما أطلق عليه اسم متالزمة فقدان وانهيار المستعمرات .Colony Collapse Disorder syndrome (CCD) غالبًا ما تكون أعراض اإلصابة الفيروسية لنحل العسل غير ظاهرة على مستوى المستعمرة، ولكنها ذات تأثير سلبي في منتجات النحل كافة. وبالرغم من أن تربية نحل العسل تشكل ركنًا أساسيًا في النظام الزراعي والبيئي، إال أنها لم تحظ باالهتمام كما هو الحال في النشاطات الزراعية األخرى، ولهذا السبب فقد أدرجت أمراض نحل العسل ضمن قائمة المنظمة العالمية للصحة الحيوانية
World Organization for Animal Health (OIE)، وحتى اآلن تعتبر المعلومات حول فيروسات نحل العسل، أو التفاعل بينها وبين نحل العسل في الطبيعة قليلة نسبيًا .)31(
عرّف مؤخرًا حوالي 24 فيروسًا يصيب نحل العسل 11(، 37، )62 باستخدام تقانة mass sequencing التي تحدد التتابع النيوكليوتيدي لكامل المجين DNA( و)RNA المستخلص من شغالة النحل 32(، 33، 40، .)64 يتطابق جزء كبير من هذه الفيروسات
1 1 http://dx.doi.org/10.22268/AJPP-034.3.156166
2016 © الجمعية العربية لوقاية النبات Arab Society for Plant Protection
مع الفيروسات الموصفة بالطريقة التقليدية، حيث وجد تقارب كبير بين العديد من هذه الفيروسات لدرجة اعتبر بعضها كأعضاء من نوع واحد، األمر الذي قلل من عدد الفيروسات إلى 18-16 فيروسًا حقيقيًا. يلخص الجدوالن 1 و 2 الخصائص الفيزيائية والبيولوجية لفيروسات نحل العسل المعروفة حتى اآلن. أشير في دراسة سابقة لتوصيف،تحديد طرائق اإلنتقال، وشرح أعراض االصابة وأماكن وجود أكثر الفيروسات العالمية انتشارًا )1( وهي فيروس الجناح المشوه Deformed wing virus (DWV)، فيروس تكيس الحضنة Sacbrood virus (SBV)، فيروس خلية الملكة السوداء Black queen cell virus (BQCV)، فيروس شلل النحل الحاد
Acute bee paralysis virus (ABPV)، فيروس نحل كشمير Kashmir bee virus (KBV)، فيروس شلل النحل المزمن .Chronic bee paralysis virus (CBPV) تأتي هذه المقالة المرجعية استكماالً لمقالة سابقة وتهدف لتزويد الباحثين بآخر ما تم التوصل إليه من معلومات حول فيروسات نحل العسل ولتكون بمثابة نقطة انطالق للبحث في المستقبل.
فيروس الجناح الغائم Cloudy wing virus
الصفات العامة - اكتشفت جزيئات فيروس الجناح الغائم CWV في مستخلص حشرات كاملة حفظت من أجل دراسة فيروسات النحل األخرى حيث أبدت هذه الحشرات انخفاضًا واضحًا في شفافية األجنحة، حيث ماتت خالل بضعة أيام بعد إصابة الحشرات السليمة
651 مجلة وقاية النبات العربية، مجلد 34، عدد )2016( 3
.)18( يسبب الفيروس ظهور دكانة )ظلمة( في أجنحة النحل البالغة بطون هذه الحشرات تفاعالً ضعيفًا .)7( في بريطانيا اكتشف فيروس
وذلك في حال االصابات الشديدة. هذه الدكانة ناتجة عن تكون أجسام الجناح الغائم في %15 من مستعمرات النحل، لكن وجد أن هذه
بللورية من جزيئات الفيروس بين األلياف العضلية، والتي تسبب النسبة تختلف بشكل كبير خالل العام، على الرغم من أنه ليس هناك
الموت في حال االصابات الشديدة .)11( عادة ما يتوضع الفيروس دورة حدوث فصلية واضحة لهذا الفيروس .)15( يعتبر فيروس
في رأس وصدر األفراد المصابة، حيث وجد أن المستخلص من هذه الجناح الغائم مع الفيروس المرافق لشلل النحل المزمن من أصغر
األنسجة أعطى تفاعالً قويًا تجاه مصل فيروس الجناح الغائم في الفيروسات المعزولة من نحل العسل، حيث تكون جزيئات الفيروس
اختبار االنتشار المناعي، بينما أعطت المستخلصات المأخوذة من كروية متعددة السطوح ذات قطر 17 نانومترًا .)62(
جدول .1 ملخص لبعض الخصائص الفيزيائية لفيروسات نحل العسل المعروفة .)37(
Table1. Summary of the available physical and chemical properties of the known honey bee viruses (37).
الخصائص الفيزيائية والكيميائية Physical and chemical properties
الحمض
الفيروسات الشكل الحجم الغالف البروتيني النووي حجم المجين الفصيلة
Nucleic
Viruses Shape Size Capsid proteins acid Genome size Family
Israeli acute paralysis virus IAPV متناظرمتعدد السطوح 30nm 35-7-33-26kDa ssRNA ~9.5kb Dicistroviridae
فيروس شلل النحل الحاد بفلسطين Isometric polyhedral
Aphid lethal paralysis virus ALPV متناظر متعدد السطوح 30nm 25-7-32-28kDa* ssRNA ~10kb Dicistroviridae
فيروس شلل المن القاتل Isometric polyhedral
Big sioux rivervirus BSRV متناظر متعدد السطوح 30nm 28-5-29-30kDa ssRNA ~10kb Dicistroviridae
فيروس نهر سيو الكبير Isometric polyhedral
Varroa destructo rvirus-1 VDV-1 متناظر متعدد السطوح 30nm 32-2-46-28kDa ssRNA ~10kb Iflaviridae
فيروس الفاروا المدمر 1- Isometric polyhedral
Egypt bee virus EBV متناظر متعدد السطوح 30nm 30-2-41-25kDa ssRNA Not reported Iflaviridae
فيرو نحل مصر Isometric polyhedral
Thai/Chinese sacbrood virus TSBV متناظر متعدد السطوح 30nm 31-2-32-30kDa ssRNA ~9kb Iflaviridae
فيروس تكيس الحضنة التايلندي/الصيني Isometric polyhedral
Slow bee paralysis virus SBPV متناظر متعدد السطوح 30nm 27-2-46-29kDa ssRNA ~9.5kb Iflaviridae
فيروس شلل النحل البطئ Isometric polyhedral
Chronic bee paralysis satellite virus CBPSV متناظر متعدد السطوح 17nm 15kDa ssRNA (3x)~1.1kb unclassified
فيروس شلل النحل المزمن التابع Isometric polyhedral
Cloudy wing virus CWV متناظر متعدد السطوح 17nm 19kDa ssRNA ~1.4kb unclassified
فيروس الجناح الغائم Isometric polyhedral
Bee virus-X BVX متناظر متعدد السطوح 35nm 52kDa ssRNA Not reported unclassified
فيروس نحل X Isometric polyhedral
Bee virus-Y BVY متناظر متعدد السطوح 35nm 50kDa ssRNA Not reported unclassified
فيروس نحل Y Isometric polyhedral
Lake Sinai virus-1 LSV-1 Not reported Not reported 63kDa* ssRNA ~5.5kb unclassified
فيروس بحيرة سيناء-1
Lake Sinai virus-2 LSV-2 Not reported Not reported 57kDa* ssRNA ~5.5kb unclassified
فيروس بحيرة سيناء-2
Arkansas bee virus ABV متناظر متعدد السطوح 30nm 43kDa ssRNA ~5.6kb unclassified
فيروس نحل أركانساس Isometric polyhedral
bee picorna-like virus Berkeley BBPV متناظر متعدد السطوح 30nm 37-?-35-32kDa ssRNA ~9kb unclassified
فيروس نحل بيركلي الشبيه بالبيكورنا Isometric polyhedral
Varroa destructor macula-like virus VdMLV متناظر متعدد السطوح 30nm 24kDa* ssRNA ~7kb Tymoviridae
فيروس مدمر للفاروا الشبيه بالبقعة Isometric polyhedral
Apis mellifera filamentous virus AmFV خيطي 150x450nm 12x(13~70kDa) dsDNA Not reported Baculoviridae
الفيروس الخيطي للنحل األوروبي Filamentous
Apis iridescent virus AIV متناظر متعدد السطوح 150nm Not reported dsDNA Not reported Iridoviridae
الفيروس القزحي للنحل Isometric polyhedral
*متوقع * Predicted value
157 Arab J . Pl. Prot. Vol. 34 , No. 3 (2016)
جدول .2 ملخص لبعض الخصائص البيولوجية لفيروسات نحل العسل المعروفة 37(، .)38
Table 2. Summary of the available biological properties of the known honey bee viruses (37, 38).
االنتقال Transmission المرحلة العمرية Life stage
عمودي Horizontal أفقي Vertical المرافقة Association االصابة/األعراض
Infection/symptoms
الفيروسات فم-براز اتصال هواء فاروا المبايض بويضة نطاف فاروا أكاروس نوزيما Malpigh- البيوض اليرقات العذارى البالغات
Oral-
Viruses Fecal Contact Air amoeba Nosema Acarapis Varroa Sperm Semen Ovaries Varroa Eggs Larvae Pupae Adults
الفصل Season
الربيع الصيف الخريف
Autumn Summer Spring
IAPV + - ? + + ~ ? + ? ? ? +/- +/- +/~ +/+ + ++ ++
ALPV ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?/? ?/? -/- +/? - +++ -
BSRV ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?/? ?/? -/- +/? - +++ ++
VDV-1 + - ? + + + ? + ? ? ? +/- +/- +/+ +/+ + ++ +++
EBV ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?/? ?/? +/? +/~ ? ? ?
TSBV + ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?/? +/+ +/- +/~ ? ? ?
SBPV + - ? + ? ? ? + ? ? ? ?/? +/- +/- +/+ + + +
CBPSV ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?/? ?/? ?/? +/? + + +
CWV ? ~ ~ - ? ? ? ~ ? ? ? -/- ~/- ~/- +/+ + + +
BVX + ? ? ? ? ? ? ? ? - + -/- -/- -/- +/+ +++ + +
BVY + ? ? ? ? ? ? ? ? + - -/- -/- -/- +/+ + +++ +
LSV-1 ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?/? ?/? +/? +/? ++ +++ ++
LSV-2 ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?/? ?/? ~/? +/? +++ + +
ABV ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?/? ?/? ~/? +/? ? ? ?
BBPV ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?/? ?/? ?/? +/? ? ? ?
VdMLV ? ? ? + ? ? ? + ? ? ? ?/? ?/? +/? +/? + ++ +++
AmFV + ? ? ? ? ? ? ? ? + ? -/- -/- -/- +/+ +++ + +
AIV ? ? ~ ? ? ? ? ? ? ? ? -/- -/- -/- +/+ + ++ +
?غير معروفة، ~غير مؤكدة، + موجودة، - غير موجودة ? Unknown, ~ Uncertain, + Present , - Not present
طرائق االنتقال - في تجارب أجريت لمعرفة قدرة الفيروس على االنتقال لوحظ عند رش أو إجراء معاملة سطحية لصدور الحشرات الكاملة بمستحضرات شبه نقية من الفيروس أن الحشرات ماتت بعد احتجازها لمدة 14-10 يومًا، حيث تضاعف الفيروس فيها .)18( في حين أخفق الفيروس في التضاعف عند تغذية الشغاالت فمويًا على غذاء يحوي جزيئاته أو عند حقن الحشرات والعذارى به. فيروس الجناح الغائم شائع الوجود في مستعمرات نحل العسل وبخاصة تلك المصابة بالفاروا حيث أوضح )22( Ball بأن الفيروس أكثر انتشارًا في المستعمرات المصابة بالفاروا عنه في المستعمرات غير المصابة في بريطانيا، كما اكتشف وجود الفيروس في %45 من عينات الفاروا المفحوصة في بريطانيا .)26( هذا ما جعل الباحثين يعتقدون بأن أكاروس الفاروا قد يسهم بدور الناقل لهذا الفيروس، لكن المالحظات الالحقة أوضحت أن الفيروس غير مرتبط بمستوى االصابة بالفاروا .)27( كما وجد في دراسة أخرى النتشار فيروس الجناح الغائم في الدانمارك والنروج والسويد وفنلندا أن الفيروس واسع االنتشار في جميع مناحلها بغض النظر عن مستوى إصابتها بالفاروا. وبالرغم من هذا االنتشار الكبير للفيروس فانه لم يترافق مع انهيار المستعمرات )58(، وبالتالي فإن األسباب التي أدت الى الزيادة الملحوظة في االصابة بفيروس الجناح الغائم في المملكة المتحدة منذ وصول أكاروس الفاروا مازالت غير معروفة .)27( اكتشف وجود الفيروس في الحضنة غير المصابة بالفاروا لهذا يعتقد أن اليرقات يمكن أن تأخذ الفيروس من مفرزات الغذاء من الحشرات الكاملة
المصابة أو أن الفيروس ينتقل عموديًا. كما وجد أن اليرقات يمكن أن تكمل تطورها وتنبثق كحشرات كاملة لكن هذه الحشرات تموت أبكر من مثيالتها السليمة .)7( كما وجد أن لدرجة الحرارة دور في تحريض تضاعف فيروس الجناح الغائم في العذارى الحاملة إلصابة كامنة )6(، فقد حرض تضاعف الفيروس تجريبيًا عن طريق نقل عذراء في طور العيون البيضاء من مستعمرتها و تحضينها عند درجة حرارة ˚ 33س لمدة عشرة أيام، بينما تطورت مجموعة من العذارى نفسها حضنت عند درجة حرارة ˚ 20س بشكل طبيعي الى حشرات كاملة دون أن يظهر عليها أعراض اصابة شديدة. ال يعتبر فيروس الجناح الغائم من الممرضات الشديدة اإلمراضية، حيث تم اكتشاف الفيروس بكميات كبيرة في %80-30 من الحضنة والحشرات الكاملة على مدار العام )7(، لكن وجد أن الخاليا التي معظم أفرادها مصابة بالفيروس تصبح خاملة وتموت فيما بعد .)23(
فيروس شلل النحل البطيء Slow bee paralysis virus
الصفات العامة - عزل فيروس شلل النحل البطيء بالمصادفة أثناء إجراء التجارب المخبرية للقيام بمسح حقلي عن فيروس النحلX، حيث وجد عند حقن الحشرات الكاملة بمحضر للفيروس أنها تموت بعد 12 يومًا بسبب معاناتها من شلل في زوج األرجل األمامية لمدة يوم أو يومين قبل موتها. سمي هذا الفيروس بالشلل البطيء تمييزًا له عن فيروسي الشلل الحادABPV والمزمن .)7( CBPV جزيئات الفيروس متناظرة قطرها 30 نانومتر، وذات حمض نووي ريبي
851 مجلة وقاية النبات العربية، مجلد 34، عدد )2016( 3
وحيد السلسة (ssRNA) ويحتوي غالف الفيروس على ثالثة بروتينات .)11( تم معرفة التسلسل الكامل لمجين ساللتين متمايزتين من فيروس الشلل البطيء على نحل العسل، طول الجينوم تقريبًا kb 9.5 يملك إطار قراءة مفتوح واحد، حيث صنف الجينوم كفيروس يتبع عائلة .)35( Iflaviridae لهذا الفيروس سالالتان هما Rothamsted و Harpenden تتطابقان بنسبة %84 على مستوى النيوكليوتيدات وبنسبة %93 على مستوى األحماض األمينية، على الرغم أن االختالف موزع بشكل متباين على طول المجين .)35(
طرائق االنتقال - قبل اكتشاف أكاروس الفاروا في بريطانيا كان فيروس الشلل البطيء نادر الوجود، حيث تم اكتشافه في 4 من أصل 96 عينة نحل حية مأخوذة من خاليا غير مصابة بأكاروس الفاروا وذلك خالل عامي 1976 و1977، لكن بعد اكتشاف الفاروا في جنوب غرب بريطانيا تم اكتشاف فيروس شلل النحل البطيء في حشرات النحل الميتة والحضنة في 6 من أصل 21 مستعمرة مصابة بالفاروا. كما أوضح )22( Ball أن االصابة بفيروس الشلل البطيء عادة ما توجد في الخاليا المصابة بشدة بالفاروا، وأن الفيروس يمكن أن يجد في الفاروا قبل شهرين من اكتشافه في حشرات النحل الميتة أو الحية وكذلك في الحضنة. حيث تم اكتشاف فيروس شلل النحل البطيء في %4 من عينات الفاروا المفحوصة في بريطانيا )26(، هذا االزدياد المستمر في أعداد الحشرات الكاملة التي تعاني من االصابة بالفاروا وفيروس الشلل البطيء يؤدي الى انهيار مفاجئ للمستعمرة في غضون أسابيع .)26( كما لوحظ ترافق االصابة بفيروس شلل النحل البطيء مع انهيار مستعمرات النحل في بريطانيا .)53(
االنتشار الجغرافي - هناك القليل من المعلومات المتوافرة عن انتشار فيروس شلل النحل البطيء خارج بريطانيا، وقد سجل الفيروس في بريطانيا، فيجي، سوما الغربية وسويسرا 3(، )35
فيروس النحل Y
الصفات العامة - عزل فيروس النحل Y ألول مرة من نحل عسل ميت في بريطانيا حيث تم استخالص الفيروس من النحل البالغ الذي كان على وشك الموت أو من مستعمرات على وشك الفناء في بداية الصيف .)20( 1980 جزيئات الفيروس متناظرة متعددة السطوح، قطرها حوالي 35 نانومتر،حمضه النووي ريبي، يحتوي الفيروس على غطاء من بروتين واحد حجمه .)20( kDa 50 ال توجد أية قرابة مصلية بين فيروس النحلYوفيروس النحل Xعلى الرغم من
تشابهما في معظم الخواص الفيزيولوجية والحيوية وقدرتهما على إصابة العائل نفسه وأحيانًا وجودها في العينة نفسها. كما وجد أن ذروة ظهور فيروس النحل Y تكون في أوائل الصيف في حين أن ذروة ظهور فيروس النحل X تكون في الشتاء وبداية الربيع .)20( ان الخصائص الفيزيولوجية لفيروسي النحل Y وX مماثلة للصفات الفيزيولوجية لفيروس Nudaurelia beta virus وأقرباءه )61(، كما أنها مماثلة لفيروسات)55( mammalian caliciviruses، ولكن ليس لدرجة كافية القتراح أي عالقة قرابة مع أي من المجموعتين.
أعراض االصابة - لم يعرف حتى اآلن أعراض لإلصابة بهذا الفيروس .)24(
طرائق االنتقال - فيروس النحل Y يشبه فيروس خلية الملكة السوداء BQCV من حيث مرافقته لطفيل النوزيما Nosema apis واتباعه وله دورة الحدوث السنوية نفسعا حيث تشاهد ذروة االصابة في الربيع وبداية الصيف )16(، لكن على العكس من فيروس خلية الملكة السوداء فان فيروس النحل Y يمكن أن يصيب الحشرات الفتية عند تغذيتها على الفيروس فقط، لكن وجد أن حدوث اإلصابة يكون أكبر عند تغذية الحشرات على الفيروس وعلى أبواغ النوزيما معًا. إن طبيعة العالقة بين النوزيما والفيروس غير معروفة، لكن فيروس النحلY يشبه فيروس النحل X من حيث اقتصار تضاعف الفيروس على القناة الهضمية، حيث يعتقد أن الطفيل يمكن أن يقلل من مقاومة خاليا المعدة لإلصابة أو يساعد على دخول الفيروس، وبدرجة أقل من فيروس خلية الملكة السوداء. كما لوحظ من خالل التجارب المخبرية أن فيروس النحل Y يمكن أن يعزز التأثيرات المرضية لطفيل النوزيما .)16(
االنتشار الجغرافي - سجل الفيروس في أوروبا، أمريكا الجنوبية، أستراليا ونيوزيالندا 3(، .)6
فيروس النحل Bee virus- X X
الصفات العامة - عرف فيروس النحل X أثناء األبحاث المخبرية عن فيروس نحل أركانساس )14(، وال شيء معروف عن تاريخه الطبيعي سوى أنه عزل من الحشرات الكاملة، حيث تم استخالص كميات كبيرة من الفيروس من الحشرات المجموعة في فترة الشتاء .)7( جزيئات الفيروس متناظرة متعددة السطوح، قطرها 35 نانومترًا .)14(
159 Arab J . Pl. Prot. Vol. 34 , No. 3 (2016)
أعراض االصابة - تسبب اإلصابة بهذا الفيروس ظهور أعراض واضحة وذلك عند حدوث االصابة طبيعيًا، لكنها عادة ما تسبب موتها بشكل أبكر من مثيالتها السليمة مخبريًا .)16( ال يعتبر فيروس النحل X من الممرضات الشديدة وال يعتبر قاتل سريع للنحل، حيث أنه يتضاعف ببطء. لوحظ أن الحشرات المعداة صناعيًا يمكن أن تبقى على قيد الحياة لعدة أسابيع لكنها عادة ما تموت أبكر من الحشرات السليمة. يمكن أن يسبب الفيروس الموت السريع لشغاالت النحل المصابة أيضًا بوحيد الخلية .M. mellificae وألن الحشرات الفتية ال تربى في الشتاء لتعوض الفاقد الناتج عن االصابة، فان خاليا النحل المصابة يمكن أن تضعف وتموت في بداية الربيع .)3(
طرائق االنتقال - جزيئات فيروس النحل X ال تتضاعف عند حقنها في الحشرات الكاملة أو عذارى نحل العسل، لكنها تتضاعف بسرعة كبيرة عند تغذية الحشرات المنبثقة حديثًا على محلول يحتوي جزيئاته وذلك فقط عند تحضينها عند درجة حرارة ˚ 30س. في تجربة أجريت في بريطانيا وامتدت ألربع سنوات على 200 خلية نحل، لم يالحظ أي ارتباط معنوي بين وجود فيروس النحل X وموت النحل في نهاية الشتاء وبداية الربيع، وذلك على العكس من المتطفالت والممرضات األخرى )16(، لكن تبين أن هناك ترافقًا بين االصابة بالفيروس مع االصابة بوحيد الخلية M. mellificae في الخاليا الميتة في نهاية الشتاء. في تجربة أخرى لوحظ أن الحشرات التي غذيت على كل من فيروس النحل X ووحيد الخلية M. mellificae ماتت أبكر من األفراد التي غذيت على أحدهما دون اآلخر، على الرغم من أن فيروس النحل X ال يعتمد على وحيد الخلية بالطريقة نفسها التي يعتمد فيها فيروس خلية الملكة السوداء على النوزيما حيث أنه يصيب النحل طبيعيًا حتى في غياب .)14( M. mellificae في الحقل يمكن لوحيد الخلية والفيروس أن يترافقا وخصوصًا أن كليهما ينتقالن بالطريقة نفسها حيث يمكن أن يدخال الى داخل جسم الحشرة أثناء عمليات تنظيف األقراص الملوثة بمخلفات الحشرات المصابة .)24( سجل هذا الفيروس في أوروبا، استراليا، األرجنتين، كندا وإيران )3( كما سجل في نيوزيالندا .)5(
الفيروس الخيطي للنحل األوروبي Apis mellifera filamentous
virus
الصفات العامة - عرف الفيروس ألول مرة في الواليات المتحدة األمريكية )30(، كما اكتشف في أمريكا الشمالية وأوروبا وروسيا واليابان )24( كما سجل وجوده في نيوزيالندا .)15( يصنف ضمن فصيلة Baculoviridae، وقد تم معرفة التسلسل النيوكليوتيدي لكامل مجين الفيروس وسجل في البنك الوراثي GenBank تحت رقم
61 مجلة وقاية النبات العربية، مجلد 34، عدد )2016( 3
.)43( NC027925
أعراض االصابة - يتضاعف الفيروس الخيطي في األنسجة الدهنية والمبايض للحشرات الكاملة من الشغاالت والملكات، وفي حال االصابة الشديدة يتحول اللمف الدموي Hemolymph للحشرات المصابة الى المظهر األبيض الحليبي بسبب األعداد الكبيرة من الجزيئات الفيروسية. هذه الجزيئات ذات حجم قريب من حدود دقة المجهر الضوئي. لم تحدد أي أعراض أخرى لإلصابة بهذا الفيروس )24(، كما أن الحشرات المصابة ال تبدي أي أعراض ظاهرية واضحة .)16(
طرائق االنتقال - يمكن أن تتضاعف جزيئات الفيروس عند حقنها في الحشرات الكاملة، في حين لم تصب الحشرات المنبثقة حديثًا عند تغذيها على الفيروس بمفرده. لوحظ أن جزيئات الفيروس أكثر غزارة في األفراد المصابة بالنوزيما، كما وجد أن ذروة نسبة اإلصابة بالفيروس كانت %80 خالل الربيع وبداية الصيف، والتي تنخفض إلى أقل من %10 خالل الشتاء، وهذا ما يتوافق مع دورة الحدوث السنوية للنوزيما .)16(هذا ما دفع العلماء على االعتقاد بترافق االصابة بالفيروس مع االصابة بالنوزيما، على الرغم من أنه لم يكن هناك اختالف بين طول حياة المجموعات المصابة بالنوزيما والفيروس معًا مقارنة بالمصابة بالنوزيما فقط. يعتبر الفيروس الخيطي AmFV أقل ضررًا من فيروس خلية الملكة السوداء وفيروس النحل Yاللذان يترافقان مع النوزيما. يعتبر الفيروس الخيطي أقل فيروسات نحل العسل ضررًا في بريطانيا بينما يقال أن الفيروس الخيطي هو المسؤول عن الموت الشديد في مستعمرات النحل في اليونان .)7( وصلت نسبة االصابة بالفيروس الى أكثر من %50 من مستعمرات النحل في بريطانيا بينما كانت نسبة االصابة %15 و %20 من الخاليا في هولندا والمانيا، على التوالي .)25(
فيروس نحل مصر Egypt bee virus
صنف هذا الفيروس ضمن عائلة Iflaviridae، وعزل ألول مرة من الحشرات الكاملة لنحل العسل من مصر. ال يوجد قرابة مصلية/سيرولوجية بين هذا الفيروس مع أي من فيروسات النحل المعروفة .)19( جزيئاته متناظرة قطرها 30 نانومترًا، تحتوي على حمض نووي ريبي. جزيئات الفيروس تحتوي على ثالثة بروتينات هيكلية. تموت العذارى بعد حقنها بالفيروس خالل 8-7 أيام، لكن لم يستطع الباحثون إكثاره في حشرات النحل البالغة. عزل الفيروس من حشرات النحل الميتة في مصر))19، وفرنسا .)28(
فيروس النحل أركنساس Arkansas bee virus
سجل الفيروس ألول مرة في أركنساس عندما حقنت حشرات سليمة ظاهريًا بمستخلص حبوب طلع مأخوذة من النحل الجامع أدى إلى موتها خالل 14 يومًا )14(، دون أن تبدي أية أعراض خارجية واضحة للمرض .)14( هناك القليل من المعلومات المتوافرة عن فيروس النحل أركنساس الذي لم يسجل حتى اآلن خارج الواليات المتحدة األمريكية، كما اكتشف وجوده في كاليفورنيا، حيث عزل الفيروس من العذارى المصابة بفيروس النحل بيركلي .)50( جزيئات الفيروس متناظرة، قطرها 30 نانومترًا، حمضه النووي ريبي .)14(
فيروس نحل بيركلي الشبيه بالبيكورنا Berkeley bee picorna-like
virus
لم يصنف هذا الفيروس حتى األن بعائلة معينة أو حتى بجنس معين. وجد أثناء عزل فيروس نحل أركنساس في كاليفورنيا جسمًا شبيهًا بهذا الفيروس من حيث الحجم أطلقوا عيه اسم فيروس نحل بيركلي الشبيه بالبيكورنا Berkeley bee picorna-like virus (BBPV)، ليس له قرابة بأي من فيروسات نحل العسل األخرى المعروفة .)50( ليس هناك معلومات متوافرة عن تأثيره على نحل العسل أو حتى اذا ما كان قادر على التضاعف في حال عدم مرافقته لفيروس النحل أركانساس .)24( جزيئات الفيروس ذات قطر 30 نانومترًا وتحتوي على حمض نووي ريبي .)50( لم يسجل فيروس النحل بيركلي خارج الواليات المتحدة األمريكية.
فيروس تكيس الحضنة التايالندي Thai sac brood virus
عزل الفيروس ألول مرة من مستعمرات نحلة العسل الشرقية Apis cerana في تايالند عام .)2( 1976 يعتبر هذا الفيروس أكثر الفيروسات التي تصيب نحل العسل الشرقي في آسيا انتشارًا وفتكًا )72(، ويعتقد أنه ذو قرابة شديدة بفيروس تكيس الحضنة، لكنه يملك خصائص فيزيوكيميائية مختلفة .)24( جزيئات الفيروس قطرها 30 نانومترًا، حمضه النووي ريبي .)11( على الرغم من قدرة الفيروس على التضاعف مخبريًا في نحل العسل األوربي، اال أنه لم يتسبب بأية أعراض مرضية. يعتبر فيروس تكيس الحضنة التايالندي واسع االنتشار على نحلة العسل الشرقي في جنوب شرق آسيا .)24(
فيروس شلل النحل المزمن التابع Chronic bee paralysis satellite virus
الصفات العامة - اكتشف هذا الفيروس من قبل العالم بيلي في العام 1976 أثناء التحري عن فيروس شلل النحل المزمن، حيث الحظ بالمصادفة أعدادا كبيرة من جزيئات فيروسية تختلف شكالً عن
جزيئات فيروس شلل النحل المزمن حيث كانت متناظرة صغيرة الحجم قطرها 17 نانومترًا، عادة ما توجد في بطن الحشرات المصابة .)10( تبين بعد عزلها وتنقيتها بأنه ال يوجد أية عالقة مصلية/سيرولوجية بينها وبين فيروس شلل النحل المزمن .)10( الحمض النووي لهذا الفيروس ريبي، ومجينه مقسم لثالثة أجزاء. وبالرغم من عدم وجود أية عالقة سيرولوجية بينه وبين فيروس شلل النحل المزمن، فإنه عادة ما يترافق معه في اإلصابات الطبيعية، كما أنه غير قادر على التضاعف عند حقنه بمفرده داخل النحل. لذلك فانه من المحتمل أن يكون تابع satellite لفيروس الشلل المزمن .)21( ربما يكون فيروس شلل النحل المزمن التابع ذو أهمية كأحد ميكانيكيات المقاومة لنحل العسل ضد فيروس الشلل المزمن .)11( كما لوحظ أنه أكثر وجودًا في الملكات منه في شغاالت نحل العسل .)18( ونتيجة لترافقه مع فيروس الشلل المزمن في إصابة النحل طبيعيًا سمي بفيروس شلل النحل المزمن التابع .)18( ليس هناك معلومات مثبتة فيما يتعلق بانتشار فيروس شلل النحل المزمن التابع، لكن بعض األبحاث أشارت إلى وجود الفيروس في نيوزيالندا .)69(
فيروس النحل القزحي Apis iridescent virus
يتبع هذا الفيروس فصيلة Iridoviridae، جنس Iridovirus، وعادة ما تصيب الفيروسات القزحية التابعة لجنس Iridovirus بشكل طبيعي الحشرات التابعة لرتب ثنائية األجنحة، غمدية األجنحة وحرشفية األجنحة. تم عزل فيروس النحل القزحي من عينات األفراد البالغة لنحلة العسل الشرقية من كشمير. على الرغم من تشابه فيروس النحل القزحي مع الفيروسات القزحية األخرى مثل TIV المعزولة من
Tipula spp. و SIV المعزولة من Seticesthis spp.، إال أنه ذو عالقة مصلية بعيدة عنهما 10(، .)17
أعراض االصابة - يسبب هذا الفيروس مرض التعنقد Clustering في مستعمرات نحل عسل الشرق .)12( يتضاعف فيروس النحل القزحي في نحل العسل عند حقنه في الحشرات الكاملة لنحلة العسل األوربية، حيث يشكل تجمعات سيتوبالسمية بللورية قزحية اللون خصوصًا في الجسم الدهني والغدد البلعومية hypopharyngeal glands، تتحول الى اللون األزرق الباهت. كما يمكن أن يتضاعف في الحشرات الكاملة الفتية في جدار القناة الهضمية ألنابيب مالبيكي مسببة تحولهم أيضًا الى اللون األزرق .)10( على الرغم من أن الفيروس قادر على التضاعف بسرعة في نحل العسل األوربي تحت الظروف المخبرية )10(،اال أنه لم يسجل هذا المرض وال الفيروس حتى اآلن على نحل العسل األوروبي في الطبيعة. ال يتضاعف
161 Arab J . Pl. Prot. Vol. 34 , No. 3 (2016)
فيروس النحل القزحي عند حقنه في فراشة الشمع الكبيرة Galleria mellonella على عكس الفيروسات القزحية األخرى .)10( لم يسجل فيروس النحل القزحي حتى األن اال على نحل العسل الشرقي وذلك فقط في كشمير والهند الشمالية .)24(
فيروس شلل النحل الحاد ABPV، فيروس نحل كشمير KBV، فيروس شلل النحل الحاد بفلسطين I-ABPV
تعتبر هذه الفيروسات الثالثة سالالت مختلفة متقاربة تتبع نوع واحد .)36( ال تظهر اإلصابة بهذه الفيروسات أعراضًا ولكنها قاتلة على مستوى األفراد والمستعمرات 4(، )70 وخصوصًا عند انتقالها عبر أكاروس الفاروا 21( Varroa destructor، )25 والذي يعد الناقل النشيط لهذه الفيروسات 29(، 39، 65، .)66 أظهرت الفيروسات الثالثة قدرة عالية على قتل كل من العذارى )بعد الحقن( 8(، )11 والنحل البالغ )بعد الحقن أو التغذية( 45(، 51، )52 بمدة زمنية -3 5 أيام بعد اإللقاح بعدد جزيئات فيروسية كافية، وهذا يؤثر سلبًا في أكاروس الفاروا حيث تمنع اإلصابة بإحدى الفيروسات من تطور العذارى، وصعوبة تحرر العذارى المصابة بالفاروا من نخروبها .)67( وعليه فإن االرتباط بين هذه الفيروسات وأكاروس الفاروا ما تزال غير واضحة حتى اآلن.
فيروس شلل المنّ القاتل ALPV، فيروس نهر سيو الكبير BSRV يتبع فيروس شلل المن القاتل لعائلة Dicistroviridae ويرافق انخفاض مجتمعات المن 47(، 48، .)71 أما فيروس نهر سيو الكبير فهو على درجة قرابة عالية مع فيروس Rhopalosiphum padi )56( virus (RhPV) الذي يتبع لعائلة Dicistrovirus ويستخدم األوعية الناقلة عند النبات لالنتقال االفقي بين حشرات المنّ .)44( يمكن الكشف عن كال الفيروسين بتراكيز منخفضه على مدار العام، مع ارتفاع بالتركيز في أواخر الصيف )64( عندما يتغذى النحل على الندوة العسلية )مفرزات المنّ( خالل الفترة التي تكون فيها كمية الرحيق منخفضة. من غير الواضح حتى اآلن فيما إذا كان هذان الفيروسان يصيبان النحل أو ينتقالن بوساطته. أشار Lommel وآخرون )50( إلى احتمالية قرابة إحدى الفيروسين إلى فيروس نحل بيركلي الشبيه بالبيكورنا Berkeley bee picorna-like virus والذي لم يحدد تتابعه النيوكليوتيدي بعد.
فيروس الجناح المشوه DWV، فيروس كاكوجو kakugo، فيروس الفاروا المدمر VDV-1، فيروس نحل مصرEBV
هناك عالقة تربط بين هذه الفيروسات األربعة بعضها مع بعض، حيث لوحظ أن فيروس نحل كاكوجو 40(، )41 وسالالت آخرى من
261 مجلة وقاية النبات العربية، مجلد 34، عدد )2016( 3
فيروس تشوه األجنحة )68( يترافق وجودها مع ارتفاع السلوك العصبي للنحل بالرغم من أن سالالت نحل العسل ذات الطابع العصبي الطبيعي أقل إصابة بفيروس الجناح المشوه من السالالت ذات الطابع الهادئ .)63( كما أن فيروس الجناح المشوه يؤثر في سلوكية نحل العسل من حيث التعلم والذاكرة للحشرات الكاملة .)46( أما فيروس الفاروا المدمر-1 فهو يتشابه وراثيًا مع فيروس الجناح المشوه ولكنه اكثر ارتبطا بأكاروس الفاروا منه من النحل )59(، على الرغم من أن كال الفيروسين يتضاعفان ضمن أكاروس الفاروا كما هو الحال ضمن النحل 60(، 73، .)74 كما أن تركيز الفيروسين كان مرتفعا في جميع انسجة نحل العسل 42(، )74، كما تم الكشف عن وجودهما في المناطق التي لم يسجل وجود الكاروس الفاروا فيها .)54( أشار Moore وآخرون )57( إلى وجود اتحادات طبيعية Natural recombinants بينهما وعليه فإن الفيروسين يظهران تعايشًا ضمن النحل وأكاروس الفاروا كجزء من نوع معقد species 34( complex، 42، 54، .)57 أما فيروس نحل مصر فهو يرتبط مصليًا مع فيروس الجناح المشوه، ولم يسجل له حتى اآلن أي أعراض سواء على النحل البالغ أو العذارى أو اليرقات .)19(
فيروس تكيس الحضنة SBV، فيروس تكيس الحضنة التايلندي
TSBV
تظهر أعراض اإلصابة بفيروس تكيس الحضنة بعد بضعة أيام من ختم العين السداسية، حيث يتغير لون اليرقة إلى األصفرالشاحب، ومع تقدم اإلصابة تصبح اليرقة جلدية المظهر وتعجز عندها عن التحول لعذراء. ويمتلئ جلد اليرقة المصابة بسائل غني بماليين الجسيمات الفيروسية. تبدو اليرقات المصابة عند إزالتها من الخلية على هيئة كيس مليء بالماء 9(، )49، ولكن لوحظ أن النحل اآلسيوي Apis cerana يعاني من نسبة موت كبيرة بسبب تكيس الحضنة والناتج عن اإلصابة بساللة فيروسية قرابتها الوراثية عالية مع فيروس تكيس الحضنة الذي يصيب النحل األوربي Apis millifera، وسميت هذه الساللة تبعًا للدول التي سجلت فيها ألول مرة على غرار فيروس تكييس الحضنة التايلندي، فيروس تكيس الحضنة الصيني Chinese-SBV (CSBV) أو الكوري .Korean إن إصابة الشغاالت بهذه السالالت تؤدي إلى توقفها عن تغذية الحضنة وتبدأ بالتغذي على حبوب الطلع إضافة إلى جمعها بوقت مبكر عن الحالة الطبيعية وقد تجمع الرحيق فقط .)13( هذه األعراض قد تكون تغيرات إيجابية تقوم بها الشغاالت للحد من انتشار فيروس تكيس الحضنة .)11(
فيروس بحيرة سيناء-(Lake Sinai Virus-1) 1 فيروس بحيرة أكثر انتشارًا من فيروس بحيرة سيناء-2، ويجد على مدار العام
سيناء- (Lake Sinai Virus-2) 2 ويزداد تركيزه في بداية الصيف، أما فيروس بحيرة سيناء-2 فيوجد
تم الكشف عن الفيروسين باستخدام تقنية Mass Sequencing خالل بتركيز عالي في نهاية الشتاء لينخفض تركيزه طيلة العام. هناك
اجراء مسح لمستعمرات النحل في الواليات المتحدة األمريكية .)64( تشابه كبير بين فيروسي بحيرة سيناء-1 و 2- مع فيروسي نحل Y
يتقارب الفيروسان وراثيا بشكل كبير، وقد صنّف مجينهما مع فيروس وX، على التوالي، من حيث شكل الغالف البروتيني وحجم المجين،
شلل النحل المزمن CBPV ضمن فصيلة مستقلة تقع بين فصيلتي واالنتشار خالل العام، إضافة إلى إصابة النحل البالغ دون وجود أي
Nodaviridae و.Tombusviridae لوحظ أن فيروس بحيرة سيناء-1 أعراض ظاهرية )الجداول 1 و.)2
Abstract
Barhoom, H. S., H.A. El -Roz and A.M. Mouhanna. 2016. A review of most common honey bee viruses worldwide: part II. Arab Journal of Plant Protection, 34(3): 156-166.
Viruses represent a threat to the health of honey bee, Apis mellifera. To alleviate such threat, a better understanding of bee viral
infections is crucial in developing effective and environmentally sound disease control strategies. The knowledge related to honey bee viruses has been increased considerably during the past four decades. Until now, there is no comprehensive review in Arabic to compile the various aspects of bee viruses covering the biological, physiological and molecular levels. This review complement a previous one covering the most important viral honey bee diseases, their transmission, symptoms and prevalence in the world. In addition , it summarizes the most
recent important information on these topics, and defines as well the gaps that require further studies. Keywords: Viruses, honey bee, Varroa, Nosema apis, control strategies.
Corresponding author: Humam S. Barhoom , Plant Protection Department, Faculty of Agriuclture, Damascus University, Syria, email: A.M.Mouhanna@gmail.com
المراجع
1. مهنا، أحمد محمد وميسرالحاج عمر. .2013 دراسة مرجعية ألكثر فيروسات نحل العسل انتشارا في العالم. مجلة وقاية النبات
العربية، .9-1 :31
Aemprapa, S. and S. Wongsiri. 2000. Thai sac 2.
brood virus situation in Thailand. Pp. 55-56 In Asian
Bees and Beekeeping: Progress of Research and
Development. M Matsuka, L.R. Verma, S. Wongsiri,
K.K. Shrestha and Uma Partao (eds. ). New Delhi,
Oxford and IBH.
Allen, M. and B. Ball.1996. The incidence and world 3.
distribution of honey bee viruses. Bee World, 77:
141-162.
Allen, M.F. and B.V. Ball. 1995 . Characterization 4.
and serological relationships of strains of Kashmir bee
virus. Annals of Applied Biology, 126: 471-484.
Anderson, D.L. 1988. Pathologist report. The New 5.
Zealand Beekeeper, 199: 12-15.
Anderson, D. L. and A.J. Gibbs. 1989. Transpuparial 6.
transmission of Kashmir bee virus and Sacbrood virus
in the honey bee (Apis mellifera). Annals of Applied
Biology, 114: 1-7.
Aubert , M., B. Ball, I. Fries, R. Moritz, N. Milani 7.
and I. Bernardinelli. 2008. Virology and the Honey
Bee, European Commission, DGR, Communication
Unit, Brussels, Belgium, 459 pp.
Bailey, L. 1967. Acute beep aralysis virus in adult 8.
honey bees injected with sac brood virus. Virology,
33: 368.
Bailey, L. 1968 . The multiplication of sac brood virus 9.
in the adult honey bee. Virology, 36: 312-313.
References
10. Bailey , L. 1976. Viruses attacking the honey bee.
Advances in Virus Research, 20 : 271-304.
1991. Honey Bee Ball. B.V. and Bailey, L. 11.
Pathology, 2nd ed. Academic Press, London. 193 pp
Bailey, L. and B.V. Ball. 1978. Apis iridescent virus 12.
Journal of Apis cerana. of and ‘clustering disease’
Invertebrate Pathology, 31: 368-371.
Bailey, L. and E.F.W. Fernando. 1972. Effects of 13.
Annals of bees. honey adult on virus sac brood
Applied Biology, 72: 27-35.
Bailey, L. and R.D. Woods. 1974. Three previously 14.
previously three the from viruses undescribed
undescribed viruses from the honey bee . Journal of
General Virology, 25: 175-186.
Bailey, L., B.V. Ball and J .N. Perry. 1981. The 15.
prevalence of viruses of honey bees in Britain. Annals
of Applied Biology, 97:109-118.
Bailey, L., B .V. Ball and J .N. Perry. 1983. 16.
Association of viruses with two protozoal pathogens
of the honey bee. Annals of Applied Biology, 103:
13-20.
Bailey, L., B.V. Ball and R.D. Woods. 1976. An 17.
Iridovirus from bees. Journal of General Virology, 31:
459-461.
Bailey, L., B.V. Ball, J.M. Carpenter and R.D. 18.
Woods. 1980. Small virus-like particles in honey bees
associated with chronic paralysis virus and with a
of General Journal disease. previously undescribed
Virology, 46: 149-155.
163 Arab J . Pl. Prot. Vol. 34 , No. 3 (2016)
34. DeMiranda, J.R. and E. Genersch. 2010. Deformed wing virus. Journal of Invertebrate Pathology, 103: S48-S61.
35. De Miranda, J.R., B. Dainat, B. Locke, G. Cordoni, H. Berthoud, L. Gauthier, P. Neumann, G.E. Budge, G.E. Budge, B.V. Ball and D.B. Stoltz. 2010. Genetic characterization of slow bee paralysis virus of the honeybee (Apis mellifera L.). Journal of General Virology, 91: 2524-2530.
36. DeMiranda, J.R., G. Cordoni and G. Budge. 2010. The acute bee paralysis virus, Kashmir bee virus, Israeli acute paralysis virus complex. Journal of Invertebrate Pathology, 103: S30-S47.
37. De Miranda, J.R., L. Bailey, B.V. Ball, P. Blanchard, G.E. Budge, N. Chejanovsky, Y.P. Chen, L. Gauthier, E. Genersch, D.C de Graaf, M. Ribière, E. Ryabov, L. De Smet and J.J.M. van der Steen. 2013. Standard methods for virus research in Apis mellifera. Journal of Apicultural Research, 52: 56.
38. DeMiranda, J.R., Y. Chen, M. Ribière and L. Gauthier. 2011. Varroa and viruses. Pages 11-31. In: Varroa–still a problem in the 21st century. N.L. Carreck (ed.). International Bee Research Association, Cardiff, UK.
39. Diprisco, G., F. Pennachchio, E. Caprio, H.F. Boncristiani, J.D. Evans and Y.P. Chen. 2011. Varroa destructor is an effective vector of Israeli acute paralysis virus in the honey bee, Apis mellifera. Journal of General Virology, 92: 151-155.
40. Fujiyuki, T., H. Takeuchi, M. Ono, S. Ohka, T. Sasaki, A. Nomoto and T. Kubo. 2004. Novel insect picorna-like virus identified in the brains of aggressive worker honey bees. Journal of Virology, 78: 1093-1100.
41. Fujiyuki, T., S. Ohka, H. Takeuchi, M. Ono, A. Nomoto and T. Kubo. 2006. Prevalence and phylogeny of Kakugo virus, a novel insect picorna-like virus that infects the honey bee (Apis mellifera L.), under various colony conditions. Journal of Virology, 80: 11528-11538.
42. Gauthier, L., M. Ravallec, M. Tournaire, F. Cousserans, M. Bergoin, B. Dainat and J.R. DeMiranda. 2011. Viruses associated with ovarian degeneration in Apis mellifera L. queens. PLoS Pathogens, 6: e16217.
43. Gauthier, L., S. Cornman, U. Hartmann, F.
Cousserans, J.D. Evans, J.R. de Miranda and P. Neumann. 2015. The Apis mellifera filamentous virus genome. Viruses, 7: 3798-3815. 44. Gildow, F.E. and C.J. D’arcy. 1990. Cytopathology and experimental host range of Rhopalosiphum padi virus, a small isometric RNA virus infecting cereal grain aphids. Journal of Invertebrate Pathology, 55: 245-257.
45. Hunter, W., J. Ellis, D.Van Engelsdorp, J. Hayes, D. Westervelt, E. Glick, M. Williams, I. Sela, E. Maori, J. Pettis, D. Cox-Foster and N. Paldi. 2010. Large-scale field application of RNAi technology reducing Israeli acute paralysis virus disease in honey bees
(Apis mellifera, Hymenoptera:Apidae). PLoS Pathogens, 6: e1001160.
19. Bailey, L., J.M. Carpenter and R.D. Woods. 1979. Egypt bee virus and Australian isolates of Kashmir bee virus. Journal of General Virology, 43: 641–647.
20. Bailey, L., J.M. Carpenter, D.A. Govier and R.D. Woods. 1980. Bee virus Y. Journal of General Virology, 51: 405-407.
21. Ball, B.V. 1985. Acute paralysis virus isolates from honey bee colonies infested with Varroa jacobsoni. Journal of Apicultural Research, 24: 115-119.
22. Ball, B.V. 1997. Varroa and viruses. Pages 11-15. In: Varroa fight the mite. P. Munn and R. Jones (eds.), International Bee Research Association, Cardiff.
23. Ball, B.V. and L. Bailey. 1991. Viruses of honey bees. Pages 525-551. In: Atlas of Invertebrate Viruses. J.R. Adams and J.R. Bonami (eds.). CRC press, Boca Raton, Florida.
24. Ball, B.V. and L. Bailey. 1997. Viruses. Pages 11-31. In: Honey Bee Pest, Predators & Diseases. R.A. Morse and K. Flottum (eds.). The A. I. Root Co., Medina, OH.
25. Ball, B.V. and M.F. Allen. 1988. The prevalence of pathogens in honey bee colonies infested with the parasitic mite Varroa jacobsoni. Annals of Applied Biology, 113: 237-244.
26. Carreck, N.L., B.V. Ball and J.K. Wilson. 2002. Virus succession in honey bee colonies infested with Varroa destructor. Apiacta, 37: 33-38.
27. Carreck, N.L., B.V. Ball and S.J. Martin. 2010. The epidemiology of cloudy wing virus infections in honey bee colonies in the UK. Journal of Apicultural Research, 49: 66-71.
28. Chastel, C., P. Robaux and F. Le Goff. 1990. New virus from honey bee colonies. Is Varroa a vector or does he amplify viruses? Pages 165-167. In: Proceedings of the International Symposium on Recent Research on Bee Pathology, Ghent, Belgium, Rijksstation voor Nematologie en Entomologie.
29. Chen, Y.P., J.S. Pettis, J.D. Evans, M. Kramer and M.F. Feldlaufer. 2004. Transmission of Kashmirbee virus by the ectoparasitic mite, Varroa destructor. Apidologie, 35: 441-448.
30. Clark, T.B. 1978. A filamentous virus of the honey bee. Journal of Invertebrate Pathology, 32: 332-340.
31. Cordoni, G. and M.L. Spagnuolo. 2007. Development of an experimental GIS for beekeeping in the Marche Region, Italy. Veterinaria Italiana, 43: 431-436.
32. Cornman, S.R., M.C. Schatz, S.J. Johnston, Y.P. Chen, J. Pettis, G. Hunt, L. Bourgeois, C. Elsik, D. Anderson, C.M. Grozinger and J.D. Evans. 2010. Genomic survey of the ectooparasitic mite Varroa destructor, a major pest of the honey bee Apis mellifera. BMC Genomics, 11: 602.
33. Cox-Foster, D.L., S. Conlan, E. Holmes, G. Palacios, J.D. Evans, N.A. Moran, P.L. Quan, T. Briese, M. Hornig, D.M. Geiser, V. Martinson, D. Vanengelsdorp, A.L. Kalkstein, A. Drysdale, J. Hui, J. Shai, L. Cui, S.K. Hutchison, J.F. Simons, M. Egholm, J.S. Pettis and W.I. Lipkin. 2007. A metagenomic survey of microbes in honey bee colony collapse disorder. Science, 318: 283-287.
)2016( 3 ددع ،34 دلجم ،ةيبرعلا تابنلا ةياقو ةلجم 164
59. Ongus, J.R. 2006.Varroa destructor virus 1: A new picorna-like virus in varroa mites as well as honey
bees. PhD thesis, Wageningen University, Netherlands. 132 pp.
60. Ongus, J.R., D. Peeters, J.M. Bonmatin, E. Bengsch, J.M. Vlak and M.M. Van Oers. 2004. Complete sequence of a picorna-like virus of the genus Iflavirus replicating in the mite Varroa destructor. Journal of General Virology, 85: 3747-3755.
61. Reinganum, C., J.S. Robertson and T.W. Tinsley. 1978. A new group of RNA viruses from insects. Journal of General Virology, 40: 195-202.
62. Ribière, M., B.V. Ball and M.F.A. Aubert. 2008. Natural history and geographic distribution of honey bee viruses. Pages 15-84. In: Virology and the honey bee. M.F.A. Aubert, B.V. Ball, I. Fries, R.F.A. Morritz, N. Milania and I. Bernardinelli, (eds.). EEC Publications, Brussels, Belgium.
63. Rortais, A., D. Tentcheva, A. Papachristoforou, L. Gauthier, G. Arnold, M.E. Colin and M. Bergoin. 2006. Deformed wing virus is not related to honey bees' aggressiveness. Virology Journal, 3: e61.
64. Runckel, C., M.L. Flenniken, J.C. Engel, J.G. Ruby, D. Ganem, R. Andino and J.L. Derisi. 2011. Temporal analysis of the honey bee microbiome reveals four novel viruses and seasonal prevalence of known viruses, nosema, and crithidia. PloS One, 6: e20656.
65. Shen, M.Q., L.W.Cui, N. Ostiguy and D. Cox-Foster. 2005. Intricate transmission routes and interactions between picorna-like viruses (Kashmir bee virus and sac brood virus) with the honey bee host and the parasitic varroa mite. Journal of General Virology, 86: 2281-2289.
66. Shen, M.Q., X.L. Yang, D. Cox-Foster and L.W. Cui. 2005. The role of varroa mites in infections of Kashmir bee virus (KBV) and deformed wing virus (DWV) in honey bees. Virology, 342: 141-149.
67. Sumpter, D.J.T. and S.J. Martin. 2004. The dynamics of virus epidemics in varroa-infested honey bee colonies. Journal of Animal Ecology, 73: 51-63.
68. Terio, V., V. Martella, M. Camero, N. Decaro, G. Testini, E. Bonerba, G. Tantillo, and C. Buonavoglia. 2008. Detection of a honey bee iflavirus with intermediate characteristics between kakugo virus and deformed wing virus. New Microbiologica, 31: 439-444.
69. Todd, J. and B.V. Ball. 2003. Viruses in New Zealand bees. Bee Craft, 85: 12-13.
70. Todd, J.H., J.R. DeMiranda and B.V. Ball. 2007. Incidence and molecular characterization of viruses found in dying New Zealand honey bee (Apis mellifera) colonies infested with Varroa destructor. Apidologie, 38: 354-367.
71. Van Munster, M., A.M. Dullemans, M. Verbeek, J.F.J.M. Van Den Heuvel, A. Clérivet and F. Van Der Wilk. 2002. Sequence analysis and genomic organization of aphid lethal paralysis virus: a new member of the family Dicistroviridae. Journal of General Virology, 83: 3131-3138.
46. Iqbal, J. and U. Müller. 2007. Virus infection causes specific learning deficits in honey bee foragers. Proceedings of the Royal Society London, B274: 1517-1521.
47. Laubscher, J.M. and M.B. Von Wechmar. 1992. Influence of aphid lethal paralysis virus and Rhopalosiphum padi virus on aphid biology at different temperatures. Journal of Invertebrate Pathology, 60: 134-140.
48. Laubscher, J.M. and M.B. Von Wechmar.1993. Assessment of aphid lethal paralysis virus as an apparent population growth-limiting factor in grain aphids in the presence of other natural enemies. Biocontrol Science and Technology, 3: 455-466.
49. Lee, P.E. and B. Furgala. 1967. Virus-like particles in adult honey bees (Apis mellifera L.) following injection with sac brood virus.Virology, 32: 11-17.
50. Lommel, S.A., T.J. Morris and D.E. Pinnock. 1985. Characterization of nucleic acids associated with Arkansas bee virus. Intervirology, 23: 199-207.
51. Maori, E., N. Paldi, S. Shafir, H. Kalev, E. Tsur, E. Glick and I. Sela. 2009. IAPV, a bee-affecting virus associated with colony collapse disorder can be silenced by dsRNA ingestion. Insect Molecular Biology, 18: 55-60.
52. Maori, E., S. Lavi, R. Mozes-Koch, Y. Gantman, Y. Peretz, O. Edelbaum, E. Tanne and I. Sela. 2007. Isolation and characterization of Israeli acute paralysis virus, a dicistrovirus affecting honey bees in Israel: evidence for diversity due to intra- and inter-species recombination. Journal of General Virology, 88: 3428-3438.
53. Martin, S., A. Hogarth, J. van Breda and J. Perrett. 1998. A scientific note on Varroa jacobsoni Oudemans and the collapse of Apis mellifera L. colonies in the United Kingdom. Apidologie, 29: 369-370.
54. Martin, S.J., A.C. Highfield, L. Brettell, E.M. Villalobos, G.E. Budge, M. Powell, S. Nikaido and D.C. Schroeder. 2012. Global honey bee viral landscape altered by a parasitic mite. Science, 336: 1304-1306.
55. Matthews, R.E.F. 1979. Classification and nomenclature of viruses. Intervirology, 12: 129-296.
56. Moon, J.S., L.L. Domier, N.K. Mccoppin, C.J.
D’arcy and H. Jin. 1998. Nucleotide sequence analysis shows that Rhopalosiphum padi virus is a member of a novel group of insect-infecting RNAviruses.Virology, 243: 54-65.
57. Moore, J., A. Jironkin, D. Chandler, N. Burroughs, D.J. Evans and E.V. Ryabov. 2011. Recombinants between deformed wing virus and Varroa destructor virus-1 may prevail in Varroa destructor-infested honey bee colonies. Journal of General Virology, 92: 156-161.
58. Nordström, S., I. Fries, A. Aarhus, H. Hansen and S. Korpela. 1999. Virus infections in Nordic honey bee colonies with no, low or severe Varroa jacobsoni infections. Apidologie, 30: 475-484.
165 Arab J. Pl. Prot. Vol. 34, No. 3 (2016)
74. Zioni, N., V. Sorokerand and N. Chejanovsky. 2011. Replication of Varroa destructor virus-1 (VDV-
1) and a Varroa destructor virus 1 -deformed wing virus recombinant (VDV-1-DWV) in the head of the honey bee. Virology, 417: 106-112.
72. Verma, L.R., B.S. Rana and S. Verma. 1990. Observations on Apis cerana colonies surviving from Thai Sac brood virus infestation. Apidologie, 21: 169-174.
73. Yue, C. and E. Genersch. 2005. RT-PCR analysis of deformed wing virus in honey bees (Apis mellifera) and mites (Varroa destructor). Journal of General Virology, 86: 3419-3424.
Received: July 4, 2016; Accepted: August 21, 2016 2016/8/21 :رشنلا ىلع ةقفاوملا خيرات ؛2016/4/7 :ملاتسلاا خيرات
)2016( 3 ددع ،34 دلجم ،ةيبرعلا تابنلا ةياقو ةلجم 166
تعليقات
إرسال تعليق